Sfântul Cuvios Ioan Damaschin este zugrăvit conform Erminiei picturii bizantine a lui Dionisie din Furna, sub chipul unui ieromonah foarte bătrân, având barba despărțită în două. Pe cap poartă o „învăluitoare” asemănătoare cu o glugă, alcătuită dintr-un material de origine orientală.

Când este zugrăvit singur, Sfântul Ioan ține în mână un papirus deschis, pe care stă scris: „Veselește-te, Ierusalime, și prăznuiți toți cei care iubiți Sionul”.

Dionisie din Furna mai precizează faptul că Sfântul Ioan Damaschin face parte din ceata Sfinților Cuvioși imnografi și dascăli cântăreți. Atunci când Sfântul Ioan este zugrăvit împreună cu aceștia în tinda Bisericii, în turla din nord el se reprezintă șezând pe scaun și ținând în mână un sul cu scrierea: „Pe Cel mai înainte de veci, născut din Tatăl…”.

În unele icoane, Sfântul Ioan Damaschin este zugrăvit ținând în mâinile sale icoana Maicii Domnului „Trihirussa”, înaintea căreia s-a săvârșit minunea lipirii mâinilor tăiate la ordinul Califului Damascului. Această icoană a Maicii Domnului este cunoscută sub numele Icoana Maicii Domnului „cu trei mâini”, Icoana Maicii Domnului „a Sfântului Ioan Damaschin” sau Icoana Maicii Domnului „Trihirussa” și este prăznuită pe 28 iunie, 12 iulie și 4 decembrie.